La reproduction des végétaux a atteint un niveau de sophistication et une complexité qui sont absents du règne animal. Cette complexité ouvre la porte à de nombreuses possibilités de multiplication et de transmission de l’information génétique des individus : elle est la source de nombreuses innovations dans le mode de reproduction des plantes. Mais surtout, ces nombreux modes de diffusion de l’information génétique jouent un rôle majeur dans les mécanismes de spéciation et dans le modelage des populations.

La polyploïdisation (l’augmentation du nombre de chromosomes dans les cellules) tient une place centrale dans ces phénomènes de spéciation, principalement chez les opuntioideae. Même si elle est quasiment indétectable pour un observateur sur le terrain, elle a un fort impact sur la reproduction des organismes, et peut induire des coups d’accélérateur, ou au contraire des coups de frein, dans l’expansion des populations de plantes.

Une autre particularité des végétaux reste leur possibilité de multiplication végétative, et cette reproduction clonale peut prendre un caractère essentiel quand la reproduction sexuée n’est pas en mesure d’assurer la pérennité des populations.

A titre d’exemples, ci-dessous sont présentées 3 curiosités en matière de reproduction chez les cactées.

Consolea spinosissima

Consolea spinosissima (autrefois appelé Opuntia spinosissima) a le port caractéristique des Consolea : dans sa forme adulte il se compose d’un tronc cylindrique et épineux avec de longues cladodes plates, elles-mêmes très épineuses,  disposées tout autour du tronc comme des bras, d’ou son nom de cactus sémaphore. Il produit des fleurs rouge orangées.

Il s’agit d’une des plus rares espèces de cactées : en 1998, le recensement de la seule population connue, vivant en Floride, n’a dénombré que 13 plantes. Cette petite population est composée de plantes polyploïdes, ce qui est assez fréquent chez les Opuntioideae. Les analyses génétiques ont montré que tous les individus sont de patrimoine génétique identique, et sont donc des clones les uns des autres : la population est passée par un goulot d’étranglement et se serait (re)constituée à partir d’un individu unique.

Les plantes ne produisent que très rarement des graines, et la plupart du temps les fruits avortent avant maturation. Les études ont montré que, si le pollen (issu de la même plante ou d’une autre plante) germe bien sur le pistil des fleurs, le tube pollinique n’atteint que rarement la base du style. Dans les rares fleurs où le tube pollinique parvient à atteindre l’ovaire, il échoue à pénétrer dans l’ovule : le tube pollinique est bloqué dans sa croissance ou dévie à proximité du micropyle. Il existe donc un mécanisme qui empêche la fécondation.

En fait, les très rares graines produites par les plantes le sont par agamospermie, un processus de production de graines assez fréquent chez les cactées. Lors de l’agamospermie, une cellule diploïde de l’ovaire va former l’embryon de la graine, sans fécondation : il s’agit donc d’un embryon qui est le clone de la plante mère. En tous cas, aucune plantule issue d’une graine n’a été retrouvée dans l’habitat, et il semble que C. spinosissima ne se reproduise que de manière végétative : sans doute par boutures de cladodes ou enracinement des fruits avortés tombés à terre, ce qui est fréquent chez les opuntioideae.

Consolea spinosissima présenterait ce que l’on appelle une auto-incompatibilité prézygotique : le génome de tous les individus possèderait le même allèle d’auto-incompatibilité, qui ôte la possibilité au pollen de féconder des individus possédant ce même allèle.

En temps normal ce système est composé d’une large palette d’allèles répartis dans une population d’individus. Ces allèles génèrent ce que l’on appelle l’allogamie ou l’autostérilité, c’est à dire l’impossibilité pour une plante de s’autopolliniser. Les allèles identiques s’excluent l’un l’autre lors de la pollinisation mais, au sein d’une grande population, il y a toujours du pollen portant des allèles différents, et donc fécondant, qui arrive sur une fleur. Ce système d’auto-incompatibilité, largement répandu chez les plantes, favorise le brassage génétique avec d’autres individus lors de la reproduction.

Mais dans une population réduite à quelques individus identiques, Consolea spinosissima a été piégé par ce système, qui l’empêche maintenant de se reproduite par voie sexuelle. L’espèce illustre dramatiquement le concept biologique de dérive génétique : une population qui décroit, sans échange génétique avec l'extérieur, va perdre de l’information génétique à chaque génération des individus qui la composent, du fait de l’échantillonnage restrictif des génomes générations après générations. Dans le cas de C. spinosissima, la perte du panel d’allèles d’auto-incompatibilité la condamne à la stérilité.

Bien que ce taxon ait été largement diffusé vers des jardins botaniques ou des collectionneurs pour assurer sa survie (à droite, plante et photo de Marcel Mailly), on peut douter que la seule multiplication végétative sera suffisante pour assurer la pérennité de l’espèce dans l’habitat, sans un plan de sauvegarde et de multiplication, et la préservation de son biotope.

Haageocereus tenuis

Il s’agit d’un cactus au port rampant que l’on ne trouve que sur une petite zone sableuse de 2 km² prés de la ville de Lima, au Pérou. Cette population, estimée à 300 individus environ, a décliné de moitié depuis 24 ans, et cette tendance se poursuit, principalement à cause du développement urbain.

Si l’extrémité apicale et verte des plantes est érigée, l’essentiel des tiges cylindriques, grises à vert bleu et densément recouvertes d’épines, serpente sur le sol. Les plantes sont recouvertes de sable et de débris divers, isolées dans un milieu assez inhospitalier (à gauche, photo Craig Howe). Du fait que les floraisons sont rares, il était supposé que la multiplication végétative est le principal mode de reproduction des plantes. Les tiges produisent des racines adventives au contact du sol, puis les segments de tiges se détachent de la plante mère et produisent de nouvelles plantes.

Le comptage du nombre de chromosomes a révélé dernièrement qu’avec 33 chromosomes Haageocereus tenuis est un taxon triploïde (2n = 3x = 33). Du fait de ce nombre impair de chromosomes, les plantes triploïdes peuvent difficilement conduire des méioses et produire des gamètes fonctionnels (pollen et ovule) : elles sont donc généralement stériles.

Les analyses génétiques conduites sur la population de H. tenuis montrent que le génotype des individus est très hétérogène mais que la variabilité des plantes, qui sont toutes des clones les unes des autres, est très restreinte. Du fait de la présence de fruits et de graines sur les plantes, une telle situation laisse supposer une reproduction par embryonie adventive en plus de la reproduction végétative.

L’embryonie adventive (un type d’agamospermie) est un mécanisme qui contourne la reproduction sexuée, en ce sens qu’il n’y a aucune fécondation à l’origine des graines : l’embryon de la graine est produit par des cellules somatiques du nucelle ou du tégument. C’est donc un clone de la plante mère, comme une bouture. L’embryonie nucellaire, seul mécanisme d’apomixie rapporté chez les cactées, conduit typiquement à la polyembryonie, c'est-à-dire à plusieurs embryons par graine. Ces embryons ont tendance à fusionner et, chez H. tenuis, les graines qui ont été mises en germination ont produit des plantules dont un tiers avait 3 cotylédons, ce qui est typique de la polyembryonie.

Toutes les constatations précédentes indiquent que H. tenuis est un taxon d’origine hybride sans doute récente. Du fait que la population est isolée et pousse loin d’espèces du même genre, les parents potentiels sont difficiles à déterminer et les circonstances de cette hybridation restent mystérieuses. Cette population monoclonale est sans doute à considérer comme une microespèce : une population de plantes à multiplication essentiellement uniparentale, morphologiquement homogène, différente des autres espèces, et occupant une aire géographique restreinte. Les microespèces sont souvent stériles du fait de leur origine hybride.

Chez H. tenuis, la faible production de graines par agamospermie permet peut-être de compléter une multiplication végétative par fragmentation des tiges qui est insuffisante pour permettre une dispersion de la population. Mais, comme avec l’espèce décrite précédemment, aucune germination n’a été mise en évidence dans le milieu naturel malgré que les graines aient un bon taux de germination quand elles sont semées. Dans ce biotope inhospitalier, il est probable que les germinations ne sont possibles que dans des circonstances particulières, peut-être lors des années avec l’événement climatique « El niño », qui entraîne un sursaut de végétation dans les milieux très arides. En tout cas, la multiplication clonale, que ce soit par bouturage de tiges ou agamospermie, est la seule à assurer la survie de la population.

Cylindropuntia x kelvinensis

Si les 2 précédents exemples mettaient le doigt sur un caractère particulier de la reproduction des cactées, ce dernier exemple - assez complexe - mets en évidence l’intrication de nombreux caractères impliqués dans la reproduction des plantes, pour arriver à un résultat surprenant.

Cylindropuntia x kelvinensis (photo ci-dessus), autrefois appelé Opuntia x kelvinensis, est comme le « x » l’indique, un hybride. Ses parents sont Cylindropuntia fulgida et Cylindropuntia spinosior, et tous sont répandus dans diverses régions du Texas et de l’Arizona jusqu’au Mexique.

Il s’agit de plantes buissonnantes et épineuses, dont les tiges sont constituées d’articles droits et cylindriques, fortement ramifiés. C. x kelvinensis et C. fulgida ont la particularité de se répandre très efficacement dans leur milieu à l’aide de propagules végétatives détachées des rameaux. Sur la photo ci-dessous à gauche, une chaine de fruits chez C. fulgida, qui a la particularité de pouvoir prendre racine une fois tombée à terre, comme le font les segments de tiges.

Les plantes des populations de Florence, en Arizona, ont été largement étudiées. Au niveau morphologique, C. x kelvinensis est une plante intermédiaire entre ses 2 espèces parentales, mais cependant d’apparence plus proche de C. spinosior que de C. fulgida. Si les individus de C. fulgida de Florence sont relativement similaires à ceux des autres populations, les individus de C. spinosior sont différents de ceux des autres populations et ont de fortes ressemblances avec C. x kelvinensis : tout laisse penser que les individus de C. spinosior ont récupéré des gènes de C. fulgida à travers des rétrocroisements limités avec l’hybride C. x kelvinensis.

Comme souvent chez des hybrides, C. x kelvinensis, avec ses 33 chromosomes, est une plante triploïde quasiment stérile (quelques rares graines sont produites, dont on ne sait si elles le sont par apomixie ou par reproduction sexuée). Ce simple constat pourrait laisser penser qu’une des espèces parentales a fourni à l’hybride 2 fois plus de chromosomes que l’autre espèce : effectivement, le fort pourcentage de plantes triploïdes dans la population de C. fulgida (25% versus 0% chez C. spinosior) pourrait laisser penser que C. fulgida est le donneur de ces gamètes non-réduits (2x) à l’origine de C. x kelvinensis (beaucoup d’opuntioideae sont à la fois 2x et 3x, mais pas 4x, ce qui suggère que les hybrides triploïdes sont produits par l’union de gamètes réduits (1x) et non-réduits (2x), plutôt que par des gamètes 2x et 4x).

Mais ce scénario idéal présente quelques ratés…

D’abord, le fait que tous les exemplaires de C. x kelvinensis soient plus ressemblants à C. spinosior qu’à C. fulgida discrédite ce dernier comme donneur massif de chromosomes (la morphologie des hybrides dérivés de parents avec des ploïdies différentes montre que le dosage des génomes parentaux affecte l’expression des caractères, et fait que les hybrides sont plus ressemblant au parent apportant la part de génome la plus importante).

Et puis, un autre fait a été mis en évidence : il existe quelques rares individus diploïdes et fertiles dans la population de C. x kelvinensis, ce qui indiquerait que l’hybride est issu d’un apport de chromosomes à parts égales des 2 espèces parentales  (il est à noter que la production de pollen par ces plantes hybrides diploïdes est assez déficiente, ce qui indique qu’il faut sans doute voir d’autres causes que la seule polyploïdie à la stérilité des hybrides triploïdes) .

Le scenario qui émerge alors est le suivant : C. fulgida et C. spinosior fourniraient des gamètes réduits normaux à l’origine d’un hybride diploïde de C. x kelvinensis. Mais C. fulgida serait également le pourvoyeur de gènes qui augmentent la probabilité de produire des gamètes non réduits : un ou plusieurs individus diploïdes de C. x kelvinensis ont produit des gamètes non réduits qui sont à l’origine des hybrides triploïdes. Cet individus triploïdes (et stériles) ont ensuite envahi la population.

Schéma des modes de reproduction de Cylindropuntia x kelvinensis, Cylindropuntia fulgida et Cylindropuntia spinosior, et légende ci-dessous.

La question  qui se pose est : comment les plantes stériles peuvent-elles être plus invasives que les plantes fertiles ?

Cylindropuntia x kelvinensis triploïde doit sans doute son abondance et sa large distribution dans le milieu à un génome particulièrement bien adapté, créé par le mélange des génomes des deux espèces parentales. La triploïdie, en empêchant la reproduction sexuée, aurait permit de conserver ce génome inchangé. C. fulgida aurait également apporté à l’hybride l’information génétique lui permettant de se reproduire de manière très efficace à l’aide de propagule.

Si les hybrides sont souvent des culs-de-sacs évolutifs du fait de leur stérilité, c’est tout le contraire qui semble se produire ici. La stérilité, en empêchant le brassage de l’information génétique au cours des générations, pourrait être utile pour conserver intact un génotype très performant, qui serait perdu ou dilué dans la population en cas de reproduction sexuée.
Cette performance de certains hybrides est connue, c’est ce qu’on appelle l’hétérosis, ou vigueur hybride, qui résulte essentiellement d’une complémentarité des génomes parentaux. Une autre source possible de la performance biologique est la seule polyploïdie : l’augmentation du nombre de chromosomes chez beaucoup de taxons induit une vigueur et une adaptabilité supérieures à celles des plantes diploïdes.

Cylindropuntia x kelvinensis pourrait représenter le stade initial d’un processus évolutif conduisant vers une nouvelle espèce. Une évolution qui s’est sans doute produite pour une espèce proche : Cylindropuntia bigelovii, une plante très épineuse répandue du sud des Etats-Unis au Mexique.

Cylindropuntia bigelovii (photo ci-dessous) est une espèce essentiellement triploïde que l’on suppose être un hybride ancien, pour lequel les parents sont inconnus. Comme C. x kelvinensis, il est stérile et ne se reproduirait qu’avec des propagules végétatives (la rare production de gamètes réduits et non-réduits reste cependant possible). Sa grande abondance montre que sa reproduction clonale est efficace et qu’il est très bien adapté à son milieu. Sa stérilité lui permettrait de conserver intact son génome très performant.

La reproduction par voie sexuelle permet d’entretenir la diversité génétique des individus. Mais quand un génome est performant, son éclatement à la génération suivante peut constituer une perte de chance pour une plante, qui doit transmettre le meilleur patrimoine génétique possible à sa descendance. Il devient alors gagnant pour des individus de se retirer de cette loterie génétique qu'est la reproduction sexuée, si un moyen de reproduction plus sûr est disponible.

Des avantages de la reproduction végétative

Dans un système de reproduction ouvert comme l’est celui des plantes à fleurs, les échanges génétiques entre individus nécessitent de nombreuses règles pour fonctionner. Les divers mécanismes qui orchestrent la reproduction sexuée peuvent devenir autant de contraintes pour les individus et, quand un grain de sable grippe la mécanique, ils deviennent un obstacle insurmontable. Consolea spinosissima en a fait l’expérience.

Du fait de leur milieu de vie inhospitalier, les cactées sont confrontées à des difficultés particulières : même si des graines sont produites elles doivent rencontrer des conditions favorables pour germer, et les plantules doivent résister à des conditions environnementales particulièrement difficiles.

Comparativement à la reproduction sexuée, et dans certaines conditions, la reproduction végétative présente de nombreux avantages :

- Toutes les étapes de pollinisation et de fécondation nécessaires à la constitution d’un nouvel individu sont évitées. C’est grâce à cet avantage que C. spinosissima a pu subsister.

- Le nouvel individu qui se détache de la plante mère permet de s’affranchir des conditions aléatoires pour la germination des graines et, du fait de sa taille importante, il ne présente pas la fragilité d’une jeune plantule. C’est cette facilité de multiplication qui a permis à H. tenuis de constituer une population.

- La reproduction clonale conserve le génome de la plante mère à l’identique et, quand celui-ci est performant, ou quand le risque de brassage génétique lors de la reproduction est défavorable, elle constitue une assurance pour la plante que sa descendance conservera sa valeur sélective (fitness). C. x kelvinensis a su tirer parti de cet avantage pour conquérir son habitat.

Les 3 exemples botaniques présentés ci-dessus illustrent de différentes façons l’importance que la reproduction clonale peut prendre pour un taxon : elle représente une sortie de secours pour C. spinosissima, une voie obligatoire pour H. tenuis, et un système sélectionné par C. x kelvinensis.

Références

Reproductive biology of a rare cactus, Opuntia spinosissima (Cactaceae), in the Florida Keys: why is seed set very low? Vivian Negrón-Ortiz. Sex Plant Reprod (1998) 11:208–212.

Genetic Variability of an Unusual Apomictic Triploid Cactus — Haageocereus tenuis Ritter—from the Coast of Central Peru. Mónica Arakaki, Pablo Speranza, Pamela S. Soltis, and Douglas E. Soltis. Journal of Heredity Advance Access published October 1, 2012.

A Cytological and Morphometric Analysis of a Triploid Apomictic, Opuntia x Kelvinensis (Subgenus Cylindropuntia, Cactaceae). Marc A. Baker and Donald J. Pinkava. Brittonia, 39(3), 1987, pp. 387-401.

Il y a quelques temps, j’avais publié un premier article sur la taxonomie des Gymnocalycium , principalement basé sur une analyse de Ritz et al. de 2007 de la phylogénie des cactées sud-américaines, et qui traçait des grandes lignes dans la taxonomie du genre.

Les résultats d’une étude phylogénétique ont été publiés en 2011, qui font un point assez complet et détaillé sur la classification des Gymnocalycium, aussi bien au niveau des espèces que des sous-genres. Cette étude complète bien celle de Ritz et al. ; elle permet de répondre à quelques questions restées en suspens et brosse un tableau beaucoup plus précis de la position des différents taxons les uns par rapport aux autres. Enfin, elle jette des lumières nouvelles sur l’évolution des Gymnocalycium.

Les conclusions de l’étude confirment la monophylie du genre Gymnocalycium, qui ne faisait d’ailleurs aucun doute après les études précédentes.

Schéma : cladogramme des différents taxons de Gymnocalycium d’après les analyses de Demaio et al. Certains taxons ont été regroupés en gros ensembles taxonomiques (cadres), ce qui gomme les variations de topologie des arbres phylogénétiques suivant les analyses bayésienne ou de parcimonie. Sauf pour le groupe constitué de G. reductum ssp. leeanum  et des sous-espèces de G. hyptiacanthum, qui sont sur des positions variables suivant les analyses (traits pleins et en pointillés). A noter que la topologie du clade D hors D1 et D2 est assez variable suivant le type d’analyse (non visible ici).

G. saglionis constitue une espèce basale vis-à-vis de tous les autres Gymnocalycium (analyse bayésienne : trait plein) ou sœur du clade B (analyse de parcimonie : trait en pointillés).

Les 4 grands clades A, B, C et D sont notés à leurs racines, ainsi que leurs sous-clades B1 et B2, et D1 et D2. Les sous-genres du système de classification de 1968 de Schutz sont notés sur les accolades à droite (sauf Scabrosemineum et Microsemineum, qui sont nouveaux et différents).

Les arbres obtenus par analyse de parcimonie et par analyse bayésienne sont largement congruents, mais diffèrent légèrement pour la position de Gymnocalycium saglionis. Ils permettent de définir 4 grands clades :

♦ Clade A : Les conclusions les plus intéressantes et les plus surprenantes de l’analyse concernent Gymnocalycium saglionis, plante qui pousse dans le nord-ouest de l’Argentine. Les résultats montrent que la plante est taxonomiquement isolée des autres Gymnocalycium, et constitue à elle seule le clade A situé sur une branche basale de l’arbre phylogénétique du genre. Elle constitue une lignée sœur de tous les autres Gymnocalycium (analyse bayésienne) ou sœur du clade B (analyse de parcimonie). Cette position taxonomique de G. saglionis ne correspond à aucune de celles précédemment décrites par les grands systèmes de classification des Gymnocalycium.

Morphologiquement G. saglionis est une plante assez différente des autres taxons du genre, à plusieurs niveaux. La plante a des fleurs évasées très particulières, au tube floral très court (photo ci-dessus). Elle a de larges tiges comparée aux autres Gymnocalycium, et des fruits juteux, sucrés et colorés qui attirent oiseaux et autres vertébrés. Ils sont similaires de ceux de plantes du clade B, alors que la plupart des autres taxons de Gymnocalycium ont des fruits verts et secs disséminés par les fourmis. Les auteurs voient dans G. saglionis une forme ancestrale de Gymnocalycium.

♦ Clade B : il est composé de 2 sous-groupes monophylétiques B1 et B2 correspondant à 2 sous-genres du système de Schutz de 1968. D’un point de vue phylogénétique les groupes B1 et B2 ont fortement divergé et sont assez différents l’un de l’autre.

• Le groupe B1 correspond au sous-genre Pirisemineum et contient principalement G. pflanzii. Des plantes aux fruits juteux et aux très petites graines en forme de moule caractérisent le genre Pirisemineum.
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• Le groupe B2 correspond au sous-genre Muscosemineum, qui correspond à des espèces à petites graines, avec une testa brun clair terne, et un petit hile. Les fleurs sont allongées avec un péricarpe en broche émergeant des aréoles latérales.

♦ Clade C : ce gros clade est constitué du sous-genre Microsemineum du système de Schutz, duquel est retirée l’espèce G. saglionis. La plupart des espèces du groupe poussent dans des zones de hautes herbes et d’affleurements rocheux, dans les montagnes du nord-ouest centre de l’Argentine, dans un climat tempéré et assez humide.

♦ Clade D : cet autre gros clade est constitué d’un assemblage de 3 sous-genres du système de Schutz : Macrosemineum, Trichomosemineum et Gymnocalycium. Ce clade D peut être divisé en 2 sous-clades D1 et D2, associés à un assemblage d’espèces parallèles ou basales en positions variables sur les cladogrammes suivant les analyses.

• Le gros clade D2 correspond parfaitement au sous-genre Gymnocalycium, et contient un ensemble d’espèces similaires morphologiquement. De la même manière, l’analyse génétique montre une forte homogénéité des taxons, puisque la plupart des séquences génétiques étudiées sont identiques : cette mauvaise résolution entre taxons serait le signe d’une radiation récente du sous-genre Gymnocalycium, qui serait constitué d’espèces jeunes et très proches. Il convient de se demander s’il n’y a pas un nombre exagéré de taxons qui auraient été décrits dans ce groupe (splitting). Les espèces habitent pourtant des zones géographiques disjointes sur une large aire de répartition (mais sans doute est-ce la cause de ce splitting). De plus, la grosse majorité des espèces de Gymnocalycium décrites ces 10 dernières années appartiennent à ce groupe.
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• Le petit clade D1 correspond au sous-genre Trichomosemineum, et contient G. bodenbenderianum et G. quehlianum, ce qui est en accord avec les résultats des études faites à partir de la morphologie des plantes. Les plantes sont issues de montagnes et vallées arides du centre ouest de l’Argentine.
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• A l’extérieur de D1 et D2, le sous-genre Macrosemineum n’est pas monophylétique et le cladogramme a une topologie variable suivant les analyses bayésienne ou de parcimonie. En particulier G. reductum ssp. leeanum et des sous-espèces de G. hyptiacanthum sont sur des positions variables suivant les analyses. Le taxon G. mesopotamicum serait frère de D1 et D2 (ses graines montrent également une morphologie intermédiaire entre D1 et G. hyptiacanthum). Les taxons G. horstii et G. denudatum, du sud du Brésil, sont isolés en position basale et forment un clade homogène qui est frère du reste du clade D. La plupart des espèces du sous-genre Macrosemineum sont de morphologies similaires, et poussent sur des affleurements rocheux, sur une distribution géographique restreinte.

L’analyse phylogénétique a porté sur plusieurs sous-espèces, dont certaines se trouvent dans des positions assez éloignées les unes des autres sur les cladogrammes :

Gymnocalycium castellanosii (photo ci-dessus) : certaines sous-espèces appartiendraient en fait à une espèce totalement différente. L’espèce actuelle devrait être découpée en 2 groupes distincts (le groupe G. castellanosii ssp. ferocius et ssp. castellanosii d’un côté, et le groupe G. castellanosii HT3573 et Be97-62/240 de l’autre) dont l’un conserverait le nom de G. castellanosii et l’autre devrait être renommé.

Gymnocalycium paraguayense, Gymnocalycium baldianum (photo ci-dessus) et Gymnocalycium ritterianum n’apparaissent pas comme des taxons monophylétiques : pour chacun d’eux, 2 sous-espèces analysées sont dans des positions distantes et il conviendrait peut-être de diviser chacun en 2 espèces distinctes.

Gymnocalycium mostii n’apparait pas comme un taxon monophylétique : 4 sous-espèces sont dans des positions distantes et il conviendrait peut-être de les diviser en 2 ou 3 espèces distinctes.

Si les écarts phylogénétiques sont avérés, sans doute faut-il voir dans ces similitudes morphologiques entre taxons des  convergences évolutives entre espèces distinctes qui ont faussement conduit à les considérer comme des sous-espèces l’une de l’autre.

Les sous-genres

De multiples classifications des Gymnocalycium en sous-genres ont été construites au cours du temps. La première, due à Fric et datée de 1935, regroupait les plantes en 5 sous-genres sur la base des caractéristiques des graines. D’autres auteurs (Backeberg, Ito et Pazout) ont publié entre 1941 et 1964 d’autres classifications en sous-genres basées sur la morphologie des graines et des fleurs. En 1968, Schutz a révisé la classification des 5 sous-genres de Fric, tandis que Buxbaum publiait la même année une autre classification en 5 sous-genres, toujours basée sur la morphologie des graines. La classification de Schutz de 1968, modifiée par Till et Hesse en 1985, puis par Metzing en 1992, et a été largement utilisée jusque dans les années 2000. En 2001 et 2008, Till a publié une nouvelle classification basée sur les fruits, fleurs et graines des plantes. Les systèmes de Schutz et Till sont très différents l’un de l’autre.

La classification en sous-genres basée principalement sur la morphologie des graines est confirmée à un niveau global par les travaux publiés en 2011. Mais parmi les différentes classifications en sous-genres, l’analyse phylogénétique montre que c’est le système de Schutz de 1968 qui est le plus valide de tous, sauf pour ses 2 sous-genres Microsemineum et Macrosemineum qui sont artificiels et qui doivent être redéfinis. Le système de Till est largement invalidé.

Le clade C comprend la plupart des espèces du groupe Microsemineum mais ce nom doit être attribué au clade A, qui contient uniquement G. saglionis. Cette espèce s’avère donc être le seul membre du sous-genre Microsemineum. Ceci conduit à renommer en Scabrosemineum le sous-genre dans lequel se placent les plantes du clade C. Du fait de son caractère non-monophylétique, le sous-genre Macrosemineum reste problématique.

Les sous-genres s’établissent ainsi :

• ♦ Gymnocalycium (espèce type : G. gibbosum)
• 
  
• ♦ Macrosemineum (espèce type : G. denudatum)
• 
  
• ♦ Microsemineum (espèce type : G. saglionis)
• 
  
• ♦ Muscosemineum (espèce type : G. mihanovichii)
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• ♦ Pirisemineum (espèce type : G. pflanzii)
• 
  
• ♦ Scabrosemineum (espèce type : G. monvillei)
• 
  
• ♦ Trichomosemineum (espèce type : G. quehlianum)

Il est intéressant de pouvoir comparer les sous-genres de Gymnocalycium entre eux en termes de distances phylogénétiques, c'est-à-dire de distances évolutives, et également de les comparer à des autres genres de cactées globulaires ou colonnaires. C’est ce que permet le phylogramme.

Schéma : Phylogramme issu d’un consensus entre 1500 arbres issus d’une analyse phylogénétique bayésienne des Gymnocalycium et de quelques espèces de cactées utilisées comme comparateurs (d’après Demaio et al. 2011). Les longueurs des branches sont proportionnelles aux divergences génétiques entre taxons ou groupes taxonomiques. Les sous-genres de Gymnocalycium issus de la classification de Schutz de 1968 sont les groupes taxonomiques qui sont portés sur le schéma. Le sous-genre Macrosemineum reste artificiel et sa topologie partiellement indéterminée (trait en pointillés).

Dans le phylogramme ci-dessus, il faut noter une chose remarquable qui avait déjà été notée dans le précédent article tiré des travaux de Ritz et al. : la très grande longueur des branches qui séparent les différents groupes de Gymnocalycium, comparativement à la faible longueur des branches qui séparent les autres genres de cactées analysés. Ceci indique que :

- le genre Gymnocalycium a beaucoup évolué comparativement aux autres genres de cactées analysés. Ceci serait un indice de l’ancienneté du genre Gymnocalycium.

- des sous-genres de Gymnocalycium ont des divergences phylogénétiques supérieures à celles des genres de cactées entre eux !

Cela n’est pas visible sur les arbres phylogénétiques présentés ici, mais la plupart des espèces de Gymnocalycium analysés s’organisent en bouquets denses aux extrémités des longues branches du genre.

Evolution du genre Gymnocalycium

Gymnocalycium saglionis (photo ci-dessous) pousse dans les montagnes du nord-ouest de l’Argentine, et la position basale de cette espèce pourrait impliquer que l’origine de la lignée des Gymnocalycium était dans une zone montagneuse comprise entre le nord-ouest de l’Argentine et le sud de la Bolivie. En 2007, Ritz et al. ont proposé la même origine géographique pour le clade BCT de Nyffeler auquel appartiennent les Gymnocalycium.

♦ La tige

L’ancêtre des Gymnocalycium devait être une plante solitaire, cylindrique ou en tonneau, un peu comme G. saglionis. Cette espèce, taxonomiquement située dans une position basale, est la seule du genre à avoir une forme en tonneau et elle doit ressembler à l’ancêtre des Gymnocalycium.

Les Gymnocalycium ont ensuite évolué vers des formes plus petites et plus globulaires. Chez les cactées, la distribution géographique des formes colonnaires et en tonneau semble être fortement contrainte par les basses températures, alors que les formes globulaires sont plus tolérantes au froid. La réduction de taille des plantes pourrait correspondre à une évolution accompagnant un passage de température chaudes à des températures plus froides, durant une radiation ou un changement climatique. La diversité des cactées globulaires est corrélée aux précipitations estivales, et aux microsites et aux sols rocheux : les Gymnocalycium suivent les mêmes tendances, avec beaucoup d’espèces poussant dans des environnements hétérogènes et relativement humides du centre de l’Argentine.

La taille des épines ne montre pas de tendance générale d’évolution au cours du temps. C’est un caractère morphologique à fluctuation rapide, qui semble totalement lié au milieu de vie d’un taxon.

♦ Les racines

Les racines fasciculées et fibreuses des cactées sont décrites comme une adaptation à des pluies légères, qui n’imprègnent qu’une couche superficielle du sol, ou pour absorber de l’eau de condensation qui ruissèle de la surface de la plante. Ces caractéristiques se retrouvent chez les plantes des lignées basales de l’arbre phylogénétique des Gymnocalycium.

Les racines napiformes sont associées au stockage de l’eau et des hydrates de carbone, et permettent aux plantes de subir des conditions de fortes sécheresses sans trop se déshydrater. Les plantes des lignées terminales des Gymnocalycium tendent à avoir développé une racine succulente unique, particulièrement dans les sous-genres Trichomosemineum et Gymnocalycium.

♦ Les fruits et les graines

Les espèces des groupes basaux (clades A et B) ont des fruits juteux et colorés, avec de petites graines. Ce type de fruit attractif a pour but de permettre une dissémination des graines par les vertébrés frugivores (oiseaux, mammifères et reptiles), ceci sur des distances souvent éloignées de la plante mère. Ce type de dissémination des graines suppose que les conditions environnementales soient relativement homogènes et favorables sur l’aire géographique des plantes. Ces fruits juteux se retrouvent aussi au sein du clade BCT de Nyffeler auquel appartiennent les Gymnocalycium

Une tendance des Gymnocalycium est d’avoir ensuite développé des fruits verts et secs (ci-dessus Gymnocalycium ragonesei), reliés à la myrmécochorie. La dispersion des graines par les fourmis se fait sur des distances plus courtes, et favorise la protection et la germination des graines dans un milieu hostile. Le clade D contient des taxons qui ont augmenté la taille de leurs graines : il a été montré que les grosses graines, moins facilement dispersées, produisent des plantes plus vigoureuses dans des conditions écologiques variables.

Tous ces changements évolutifs sont supposés être liés à des changements environnementaux qui ont accompagné la diversification du genre et ont favorisé son extension aux régions andéennes et tempérées.

Il faut noter la mauvaise résolution de beaucoup de taxons les uns par rapport aux autres sur les arbres phylogénétiques, alors que, du fait du nombre de marqueurs génétiques utilisés dans l’analyse, de meilleurs résultats pourraient être attendus. Il faut y voir une radiation récente de beaucoup d’espèces. Si, comme l’a montré Nyffeler en 2002, le genre Gymnocalycium est un des plus distincts et des plus anciens de la sous-famille des Cactoideae, il semble que beaucoup de ses espèces se soient différenciées très récemment. Beaucoup de taxons de Gymnocalycium des régions andéennes et tempérées seraient jeunes.

Le schéma général de l’évolution des Gymnocalycium pourrait s’établir ainsi, en 3 étapes :

1 - Apparition de l’ancêtre du genre Gymnocalycium il y a très longtemps, dans une zone montagneuse comprise entre le nord-ouest de l’Argentine et le sud de la Bolivie. Il s’agissait probablement d’une grosse plante cylindrique ou en tonneau, aux racines fibreuses, et aux fruits juteux et colorés. Cette lignée, dont la forme ancestrale ressemblait à G. saglionis, serait une des plus anciennes de la famille des Cactées (le genre constitue un groupe basal et isolé sur le cladogramme des Cactées).

2 - Après son apparition le genre se différencie en quelques plantes distinctes, qui évoluent ensuite sur une longue période au sein d’une zone géographique encore restreinte (longues branches sur le phylogramme qui part de l’ancêtre du genre).

3 - Récemment, un changement dans les conditions de vie conduit des plantes à subir une forte radiation évolutive : de nombreux taxons apparaissent et se différencient sur une courte période de temps (bouquets serrés de taxons à l’extrémité des longues branches des cladogrammes) et sur des aires géographiques distantes, avec des conditions environnementales probablement plus contraignantes et hétérogènes. Globalement, au cours du temps les plantes ont réduit leurs tailles, acquis des racines plus napiformes, et des fruits verts et secs.

Globalement, on peut dire que le genre Gymnocalycium est constitué de beaucoup de jeunes taxons, proches les uns des autres, mais placés dans de grands groupes distincts et très anciens, qui ont longuement évolué.

On ne peut que s’interroger sur les causes des faibles différences morphologiques observées entre taxons de Gymnocalycium - avec des plantes globalement assez semblables - quand on les compare aux grandes variations phylogénétiques observées dans le genre. Il est possible que les convergences évolutives soient importantes chez les Gymnocalycium. En 2007, Ritz et al. avaient déjà évoqué une convergence des morphologies de Gymnocalycium qui vivent dans les mêmes zones géographiques, malgré leur éloignement phylogénétique.

Références :

Pablo H. Demaio et al. ; 2011. Molecular phylogeny of Gymnocalycium (Cactaceae): Assessment of alternative infrageneric systems, a new subgenus, and trends in the evolution of the genus. American Journal of Botany 98(11); 1841–1854.

Ritz, C. M., et al. 2007. The molecular phylogeny of Rebutia (Cactaceae) and its allies demonstrates the influence of the paleogeography on the evolution of South American mountain cacti. American Journal of Botany 94(8); 1321-1332.

Tous les collectionneurs de plantes sont familiers des changements de noms de leurs pensionnaires, et souvent certains s’irritent face à cette valse des étiquettes.

Ces changements de la nomenclature officielle peuvent toucher le nom de genre ou d’espèce d’une plante, et ils prennent de plus en plus souvent leur source dans des résultats de recherches phylogénétiques.

Qu’est ce qu’une étude phylogénétique ?

Une étude phylogénétique recherche l’histoire évolutive d’un taxon (sa phylogénie) et décrit les liens de parenté existants entre différents groupes d’organismes. Ces liens de parenté entre taxons sont représentés sur un arbre phylogénétique, ou cladogramme, sur lequel chaque point de bifurcation entre les branches représente l'ancêtre commun de descendants dont les derniers représentants sont notés aux extrémités des branches.

Schéma : exemple d’arbre phylogénétique. Le taxon 1 est l’ancêtre de 2, qui est lui-même l’ancêtre commun de C et D. Mais 1 est également l’ancêtre commun de A, B et C.

La construction des arbres phylogénétique fait appel à la cladistique, qui définit des groupes appelés clades. Un clade répond à une définition stricte et univoque : il regroupe tous les descendants d'un ancêtre et cet ancêtre lui-même. Un tel groupe est dit monophylétique.

Schéma : Sur cet arbre phylogénétique on peut définir 4 clades :

-  celui en bleu foncé, constitué des descendants d’un ancêtre 2, qui contient les taxons A, B et C.

-  celui en bleu clair, constitué des descendants d’un ancêtre 3, qui contient les taxons B et C, et qui est inclut dans le clade précédent.

-  celui en vert, constitué des descendants d’un ancêtre 4, qui contient les taxons D et E

-  celui en jaune constitué de tous les descendants d’un ancêtre 1, qui inclut tous les autres clades et tous les taxons.

Pourquoi conduit-on ces études phylogénétiques ?

La cladistique complète ou s’oppose parfois à la classification classique, car cette dernière se base sur des ressemblances souvent subjectives pour regrouper les organismes vivants. La classification phylogénétique cherche à refléter l’histoire évolutive des espèces, indépendamment de leur ressemblance physique, car la généalogie est supposée être un critère de classification objectif, c'est-à-dire non subordonné à une interprétation.

La cladistique permet souvent d’identifier les regroupements de taxons qui ne sont pas constitués de tous les descendants d’un ancêtre commun et qui n’ont pas de fondement généalogique. De tels groupes, qui ne sont pas considérés comme valides, sont dits polyphylétiques ou paraphylétiques.

Schéma : sur l’arbre phylogénétique ci-dessus, les 2 regroupements taxonomiques en vert et rose ne sont pas valides :

- Le groupe en vert, qui contient les taxons A et B, est paraphylétique : ce groupe ne contient pas tous les descendants de l’ancêtre 2 puisque le taxon C est à l’extérieur du groupe.

- Le groupe en rose, qui contient les taxons C, D et E, est polyphylétique : ce groupe contient un assortiment de taxons qui n’ont pas d’ancêtre commun à l’intérieur du groupe.

Il ne faut jamais oublier que les inférences entre taxons qui sont définies par la phylogénétique ne sont pas gravées dans le marbre mais font appel aux probabilités* : les liens de parentés entre organismes sont mesurés statistiquement et peuvent tout-à-fait être remis en question ou révisés sur la base de nouvelles informations phylogénétiques.

Pourquoi les informations génétiques sont-elles devenues prédominantes ?

Depuis quelques décennies les données moléculaires, et principalement les informations génétiques (ADN et ARN), ont pris une place croissante dans la construction des arbres phylogénétiques : elles sont aujourd’hui prépondérantes.

Même si les informations génétiques ne sont pas plus facilement exploitables que les autres critères biologiques utilisés dans la classification des organismes, elles ont plusieurs avantages :

-    Elles sont communes à tous les êtres vivants

-    Elles sont un bon reflet de la généalogie des organismes

-    Elles représentent une énorme masse d’information

-    Elles sont facilement manipulables avec des algorithmes mathématiques

Ces critères en ont fait la première source d’information pour établir des liens de parenté entre taxons.

Voyons maintenant, à travers 4 types assez courants de modifications de la classification, pourquoi la phylogénie des organismes conduit à revoir la nomenclature.

Scinder un genre en plusieurs genres

Des études phylogénétiques conduisent parfois à scinder un genre en deux ou plusieurs genres : les plantes du groupe se répartissent dans des genres distincts et certaines changent alors de nom.

Ce type de modification de la nomenclature a lieu quand le résultat d’une étude phylogénétique montre que genre initial est polyphylétique, c’est-à-dire quand toutes les plantes du groupe ne descendent pas d’un ancêtre commun unique qui serait à la base du groupe : les individus ont des ancêtres différents à l’intérieur du groupe (ce qui signifie que l’ancêtre commun à toutes les plantes du groupe se trouve à l’extérieur du groupe).

Il s’ensuit donc que le genre doit être scindé en autant de groupes qu’il y a d’ancêtres originels dans le groupe initial, de manière à constituer des genres monophylétiques.

Regrouper des genres en un seul

Une autre modification fréquente de la nomenclature est celle qui consiste à fusionner 2 genres : toutes les plantes d’un genre adoptent le nom de l’autre genre (et souvent le genre disparu se transforme en sous-genre à l’intérieur du groupe).

Des études phylogénétiques conduisent à ce type de modification quand elles mettent en évidence un phénomène inverse du précédent : on ne distingue pas un ancêtre commun à toutes les plantes, et à elles seules, à l’intérieur du groupe qui constitue chaque genre. Par contre les deux genres s’avèrent constitués de plantes qui partagent un ancêtre commun, et cet ancêtre n’est à l’origine d’aucun autre genre. Il est alors artificiel de maintenir 2 genres distincts car leur regroupement constitue un groupe monophylétique.

Changer un taxon de genre

Des études phylogénétiques conduisent parfois à sortir une plante (ou plusieurs) d’un genre pour la placer dans un autre genre : du coup le nom de la plante change pour adopter celui de son nouveau genre. Ce type de modification de la nomenclature a lieu quand le résultat d’une étude montre :

-       Qu’un genre est paraphylétique, c’est-à-dire que le groupe n'inclut qu'une partie des descendants d'un ancêtre, mais pas tous les descendants.

-       un autre genre est alors polyphylétique : le groupe inclut un taxon qui ne descend pas de l’ancêtre commun au groupe.

On va donc récupérer le taxon égaré pour le ramener dans son véritable groupe, celui où sont tous les descendants de son ancêtre. Les 2 genres, qui étaient paraphylétique (avec un taxon manquant) et polyphylétique (avec un taxon de trop), deviennent alors monophylétiques.

Ressusciter un genre disparu

Dans cette modification de la classification au niveau des genres, le changement taxonomique fait réapparaitre un genre qui avait été supprimé de la classification (et dont toutes ses espèces avaient été réparties dans un ou plusieurs autres genres).

Cette modification de la nomenclature est plus complexe que les précédentes et a lieu quand l’étude phylogénétique fait apparaitre une nouvelle branche, ou une branche isolée, sur le cladogramme qui en résulte. Cette branche est généralement issue d’un genre (parfois plusieurs) qui s’avère polyphylétique. On se trouve alors en présence d’un groupe taxonomique qui doit être nommé : si une ou plusieurs espèces du groupe appartenaient à un genre disparu, cet ancien genre est souvent réinstallé.

De même qu’un ancien genre disparu peut être ressuscité, un nouveau genre peut être défini de la même manière, ou bien un nouveau sous-genre, ou un nouveau groupe taxonomique à n’importe quel  niveau de hiérarchie de la classification. On peut citer ces dernières années la création de la tribu Blossfeldieae par Crozier, ou la définition d’un nouveau sous-genre de Gymnocalycium nommé Scabrosemineum par Demaio et al. en 2011.

Regrouper des espèces en une seule

Le regroupement d’espèces différentes au sein d’une seule espèce, de même que la division d’une espèce en plusieurs, font rarement appel à la phylogénie. Pourquoi ?

La définition de l’espèce répond à des critères moins stricts et moins univoques que celle des clades. L’espèce est le niveau terminal d’une construction phylogénétique et elle se place à l’extrémité des branches d’un cladogramme : à ce niveau les différences génétiques entre taxons contigus deviennent assez faibles et, du coup, le niveau de discrimination entre taxons n’est plus très performant. Le découpage en espèces fait alors appel à des critères divers :

-       La morphologie et l’anatomie des plantes

-       L’écologie des plantes

-       Les zones de distribution géographique

-       … et les convictions de l’auteur

***

* : les calculs des inférences phylogénétiques font actuellement appel à la méthode de Monte Carlo, qui permet de faire des hypothèses de regroupement de taxons sur la base d’un échantillonnage aléatoire dans l’ensemble de tous les regroupements possibles.

Même si l’image attachée aux cactées est celle de plantes massives et épineuses habitant des contrées arides et inhospitalières, beaucoup d’espèces dérogent à cette règle.

Parmi les cactées, plusieurs genres ont opté pour les forêts plus ou moins humides d’Amérique du Sud et vivent en suspension au dessus du sol, accrochées aux branches des arbres (cactées épiphytes) ou coincées en hauteur dans des rochers (cactées lithophytes), à la manière des orchidées et des broméliacées. Ces espèces épiphytes représentent 11 genres avec environ 150 espèces (Hunt et al., 2006), soit environ 10 % des espèces de cactées, faisant de la famille un des groupes de plantes épiphytes les plus importants. 

Ces cactées ont perdu une partie de la succulence qui caractérise la tige des cactées globulaires et colonnaires des milieux arides. Ces plantes se caractérisent par de longues branches pas ou peu épineuses, généralement pendantes et ramifiées, et une exposition ombragée. Abreuvées par la pluie et agrippées par des racines spécialisées à des supports assez organiques, elles ont des conditions de vies très différentes des cactées des milieux arides.

Dés le départ, et comme souvent en matière de taxonomie des cactées, la classification des cactées épiphytes a été très mouvementée, et elle reste encore loin d’être stabilisée.

L’histoire mouvementée de la classification des cactées épiphytes

Les différents genres de cactées sont répartis au sein de 4 à 5 sous-familles, suivant les auteurs, et c’est la sous-famille Cactoideae qui est la plus vaste (80% des espèces de cactées), regroupant les cactées globulaires, colonnaires et épiphytes. Elle est actuellement divisée en 9 tribus (Anderson, 2001) ou 7 tribus (New Cactus Lexicon, Hunt et al., 2006). Les cactées épiphytes sont diverses et se répartissent actuellement dans plusieurs des tribus de la sous-famille Cactoideae.

Au sein des Cactoideae, une des tribus est d’une composition très particulière. Celle-ci regroupe uniquement des espèces épiphytes et lithophytes de forêts tropicales et subtropicales humides : c’est la tribu des Rhipsalideae. Cette tribu a été assez bien définie par Barthlott et Taylor dans les années 1980 et 1990, puis revue et affinée par Doweld en 2001. Les Rhipsalideae se présentent comme des cactées épiphytes aux aréoles quasiment dépourvues d’épines, et aux fleurs et fruits de taille réduite par rapport aux autres cactées.

Une complication particulière de la classification des Rhipsalideae est que des genres ont fait la navette entre la tribu des Rhipsalideae et celle des Hylocereeae, qui regroupe beaucoup d'espèces de cactées épiphytes. En 1970, Buxbaum avait d’ailleurs positionné les Rhipsalideae (alors appelés Rhipsalinae, groupe au périmètre légèrement différent) comme un sous-groupe des Hylocereeae, avant qu’ils en soient détachés par Barthlott en 1987. En tout cas les 2 tribus sont considérées comme très proches, les plantes des 2 groupes présentant de nombreux points communs et, surtout, une palette de caractères morphologiques qui sort du périmètre des caractères utilisés pour définir chaque groupe. Le découpage des genres et sous-genres de cactées épiphytes reste très discuté et des ensembles de plantes sont passés des Rhipsalideae aux Hylocereeae suivant les critères des auteurs. Bref, une grosse pagaille règne chez les cactées épiphytes.

Les rares études moléculaires, principalement celle de Nyffeler en 2002, ont confirmé que les tribus des Rhipsalideae et des Hylocereeae, même si elles sont proches, représentent 2 lignées phylogénétiques distinctes. En ce qui concerne les Rhipsalideae, les plantes analysées par Nyffeler se regroupent bien ensembles sur les arbres phylogénétiques construits (Rhipsalis floccosa, Lepismium cruciforme, Hatiora salicornoides et Schlumbergera truncata), à l’exception des Pfeiffera (Pfeiffera monacantha, Pfeiffera ianthoyhele et Pfeiffera miyagawae) qui forment un groupe homogène hors de la tribu. En ce qui concerne la tribu des Hylocereeae, l’homogénéité du groupe semble plus problématique, et elle est fortement liée aux Echinocereeae, et à d’autres tribus. En 2006 (Hunt et al.), les cactées épiphytes ont été réparties dans 3 tribus : les Rhipsalideae, les Hylocereeae et les Echinocereeae.

Dans leur synthèse de 2010, qui fait le point sur toutes les études moléculaires sur la famille des cactées, Nyffeler et Eggli définissent une grosse tribu Phyllocacteae qui rassemble des plantes de plusieurs anciennes tribus et qui se découpe en 3 sous-tribus : Corryocactinae, Hylocereinae et Echinocereinae. La sous-tribu Hylocereinae est conforme à la tribu Hylocereeae (Anderson, 2005), à l’exception de certaines espèces de Selenicereus qui ont été exclues et transférées dans les Strophocactus, eux même dans la tribu traditionnelle des Echinocereeae. Toutes les plantes de cette sous-tribu Hylocereinae sont des épiphytes, la plupart avec de grosses fleurs nocturnes sphingophiles, sauf certains Disocactus avec des fleurs diurnes et colorées pollinisées par les oiseaux.

La tribu des Rhipsalideae

Du fait des multiples analyses moléculaires qui ont confirmé la délimitation de la tribu des Rhipsalideae, celle-ci est maintenant bien définie et fait une relative unanimité chez les auteurs. Cependant, la tribu reste à géométrie variable et quelques espèces voyagent d’un genre à l’autre au sein de la tribu suivant les avis des uns et des autres. Les 4 genres que l'on trouve dans les Rhipsalideae, suivant la classification de Barthlott et Taylor de 1995 reprise et modifiée par Hunt et al. (New Cactus Lexicon 2006), sont donc :

● Schlumbergera : plante bien connue par le célèbre et classique Zygocactus des grand-mères (photo de droite : Schlumbergera truncata). De culture facile, la plante se présente comme une grosse touffe de branches acrotoniques vertes sombres, semi-érigées, très segmentées et ramifiées, aux articles glabres, larges, plats et courts. De très loin la plus cultivée des cactées épiphytes, elle illumine en hiver ou au printemps les intérieurs d’une profusion de fleurs terminales et pendulaires, colorées, souvent roses, actinomorphes ou zygomorphes. Le tube floral est plus ou moins présent, avec les éléments du périanthe fins et pointus. Dans son habitat les fleurs sont pollinisées par les oiseaux.

Les hybrides horticoles des espèces botaniques sont nombreux et répandus, et seul le plus rare S. opuntioides présente des difficultés de culture pour le néophyte. A première vue le genre semble assez simple et bien défini, au point que Barthlott et Taylor n’ont crée aucun sous-genre, tandis que Hunt et al. l’ont divisé en 2 groupes : l’un correspondant aux cactus de Noël et l’autre aux Epiphyllanthus, qui se différencient principalement par le dernier segment des tiges et ses aréoles.

● Hatiora : genre qui ne fait pas l’unanimité et dont les espèces voyagent entre Rhipsalis et Hatiora suivant les auteurs. Dans ce genre Barthlott et Taylor ont placé les sous-genres Hatiora et Rhipsalidopsis.

Les plantes sont assez variables suivant les espèces. Les tiges acrotoniques, souvent minces, peuvent être pendantes ou érigées, mais toujours très ramifiées. Elles sont cylindriques, plates, en massue ou côtelées. Elles sont glabres et avec une segmentation bien visible. Les fleurs actinomorphes, érigées ou pendulaires, sont très colorées. Le tube floral est court ou réduit, avec des éléments du périanthe plutôt courts.

● Rhipsalis : genre confus et très découpé. Les sous-genres Rhipsalis, Erytrorhipsalis, Calamorhipsalis, Epallagogonium et Phyllarthrorhipsalis ont été inclus dans le genre par Barthlott et Taylor et ont été conservés par Hunt et al. en 2006.

Les plantes sont très variables suivant les nombreuses espèces du genre (photo de droite : Rhipsalis heteroclada). Les tiges acrotoniques ou mésotoniques, souvent minces, peuvent être pendantes ou érigées, de pas du tout à très ramifiées, plates, cylindriques ou côtelées. Elles peuvent être totalement linéaires ou d’apparences très segmentée (même s'ils ne sont pas toujours visibles, les segments sont long (> 7cm) et bien présent). Les tiges varient suivant les espèces d’une apparence totalement glabre à pubescente. Les petites fleurs actinomorphes, latérales ou terminales, sont généralement ternes, plus rarement colorées. Cette multitude de caractères explique les multiples sous-genres.

● Lepismium : Genre proche des Rhipsalis et dont le nombre d’espèces est également assez variable suivant les auteurs. Suite aux travaux de Nyffeler, en 2006 Hunt et al. ont fortement réduit le genre Lepismium : les sous-genres Pfeiffera, Acanthorhipsalis, Lymanbensonia et Houlletia qui avaient été définis par Barthlott et Taylor ont été exclus des Rhipsalideae et placés dans les Echinocereeae, à l’intérieur du genre Pfeiffera.

Les plantes se présentent comme des touffes de longues tiges pendantes, mésotoniques, plates ou côtelées, ou cylindriques chez L. lumbricoides. Elles sont peu ou pas ramifiées. La segmentation est peu ou pas déterminée. Les petites fleurs latérales et actinomorphes, ternes, apparaissent dans les creux souvent échancrés des aréoles, parfois légèrement laineuses.

La première analyse moléculaire d’envergure des Rhipsalideae

Du fait des fortes ressemblances entre de nombreux genres et espèces de cactées épiphytes qui brouillent la classification de ces plantes, un groupe de biologistes (Calvente et al.) a entrepris une vaste étude de génétique moléculaire des Rhipsalideae de manière à clarifier la taxonomie de la tribu. Les résultats de cette étude ont été publiés en 2011. Les chercheurs ont étudié 35 des 55 espèces décrites au sein des Rhipsalideae (Hunt et al., 2006), soit 63% des espèces du groupe, ainsi que 4 espèces issues d'autres tribus pour établir une base de comparaison.

Leur étude est allée plus loin que la simple cladistique des cactées épiphytes : à partir de la classification phylogénétique obtenue ils ont essayé de faire une corrélation avec les caractères morphologiques des plantes, et de définir à quoi pouvait ressembler l’ancêtre des Rhipsalideae.

Les analyses séparées des 3 séquences chloroplastiques permettent d’aboutir à des résultats similaires, où seul varie le niveau de résolution dans le découpage des différents clades. Du fait de cette congruence dans les résultats des analyses séparées des séquences chloroplastiques, celles-ci ont été largement analysées en combinaison.

L’analyse phylogénétique des données obtenues à partir du marqueur nucléaire ITS est peu concluante et montre une absence de congruence fine avec les données obtenues avec les marqueurs cytoplasmiques, aussi bien analysées séparément que combinées. De plus, quelques contradictions sont notées entre les arbres « cytoplasmiques » et « nucléaires », principalement au niveau de 5 espèces de Rhipsalis. Les raisons possibles des divergences entre données nucléaires / cytoplasmiques (recombinaison, paralogie, hybridation et introgression) ne sont pas discutées ici. Les grands groupes taxonomiques révélés avec les données nucléaires sont cependant en accord avec ceux révélés par les données cytoplasmiques.

Toutes les analyses moléculaires chloroplastiques confirment la monophylie de la tribu Rhipsalideae et sa division en 4 genres. L’analyse des séquences chloroplastiques fait émerger 2 clades majeurs au sein des Rhipsalideae :

• ● un gros clade fortement étayé incluant toutes les espèces de Rhipsalis.

Dans ce clade regroupant les Rhipsalis une large polytomie est cependant obtenue avec le marqueur trnQ-rps16, et le marqueur psbA-trnH fait apparaitre une division en plusieurs petits clades à l’intérieur du groupe des Rhipsalis. Le clade Rhipsalis peut être divisé en 4 groupes dont 2 transgressent les divisions en sous-genres précédemment établies. Seuls les sous-genres Calamorhipsalis et Erythrorhipsalis sont chacun monophylétiques et peuvent constituer chacun un groupe.

Une seconde étude des mêmes auteurs, publiée en 2011 et axée uniquement sur les Rhipsalis, a affiné ces résultats : les Rhipsalis constituent un groupe hautement monophylétique mais les sous-genres Epallagogonium et Rhipsalis sont paraphylétiques. Dans cette analyse 3 groupes principaux sont retrouvés au sein du genre Rhipsalis : un clade au péricarpe creux, un clade constitué des Erythrorhipsalis et un dernier constitué par le sous-genre Rhipsalis.

• ● un petit clade faiblement étayé regroupant les 3 genres restant de la tribu : Schlumbergera, Hatiora et Lepismium.

Dans ce clade, la monophylie de Lepismium est fortement confirmée alors que Schlumbergera et Hatiora sont paraphylétiques. A l’intérieur de Lepismium le sous-genre Houlletia apparait comme paraphylétique. Trois espèces de Hatiora forment un groupe homogène bien étayé, nommé ici Hatiora sensu stricto ou Hatiora subgenus Hatiora. Le clade Schlumbergera inclut à la fois des espèces de Schlumbergera et de Hatiora subgenus Rhipsalidopsis. Ce clade Hatiora subgenus Rhipsalidopsis est paraphylétique, avec H. rosea et H. gaertneri regroupés ensembles alors que  H. epiphylloides apparait comme une espèce sœur des Schlumbergera.

Schéma : cladogramme simplifié des Rhipsalideae basé sur l’analyse bayésienne des marqueurs cytoplasmiques. La localisation géographique des taxons est indiquée sur la droite. Chez les Rhipsalis le groupe floccosa contient : R. dissimilis, R. floccosa et R. trigona. Chez les Schlumbergera, en plus des plantes classiquement inféodées au genre, le groupe contient les Hatiora suivant : H. rosea, H. gaertneri et H. epiphylloides.

L’analyse effectuée avec une contrainte qui force toutes les espèces assignées au genre Hatiora à former un groupe monophylétique produit un arbre assez différent des analyses non contraintes, qui produisent un arbre dans lequel les espèces du genre Hatiora forment 3 lignées indépendantes.

Il y a donc nécessité de revoir la classification actuelle des genres Schlumbergera et Hatiora, qui se révèlent paraphylétiques. La classification actuelle, issue de celle de Barthlott en 1987, a séparé les Hatiora des Schlumbergera sur la base de la zygomorphie des fleurs de ces derniers, hors ce caractère s’avère être homoplastique, avec une évolution parallèle de la zygomorphie dans plusieurs lignées indépendantes : la zygomorphie n’est donc pas adéquate pour une assignation des plantes à un genre. Les auteurs proposent donc de transférer les espèces appartenant à Hatiora subg. Rhipsalidopsis vers le genre Schlumbergera, ce qui réduit le genre Hatiora à seulement 3 espèces (Hatiora sensu stricto) : H. cylindrica, H. herminiae et H. salicornioides.

Toutes les espèces de Hatiora subg. Rhipsalidopsis et Schlumbergera regroupées dans un genre commun sont similaires au niveau végétatif et caractérisées par des segments de tiges courtes, plates (à doubles ailes) et à croissance déterminées (ou à tiges côtelés chez S. microsphaerica), tandis que Hatiora sensu stricto (Hatiora subg. Hatiora) a des segments de tige cylindriques. Un autre critère permet de différencier le genre Hatiora s. str. du nouveau groupe élargi des Schlumbergera : alors que les espèces de ce dernier groupe ont des tiges et des fleurs généralement pendulaires, un périanthe avec un grand nombre de segments et des pointes aigües ou apiculées, le genre Hatiora s. str. présente des tiges et des fleurs généralement érigées, un périanthe qui comporte moins de segments et avec des pointes obtuses.

Schéma : cladogramme des genres Hatiora sensus stricto (Hatiora subg. Hatiora) et Schlumbergera basé sur l’analyse bayésienne des marqueurs cytoplasmiques.

Les résultats de l’étude indiquent que certains caractères morphologiques traditionnellement utilisés pour classifier les Rhipsalideae sont homoplastiques et ne sont pas adéquats pour définir les différents genres, par exemple la zygomorphie et l’apparence du tube floral, caractères qui sont pourtant au centre de la classification des angiospermes.

A l’opposé, certains caractères morphologiques sont de bons outils de classification des genres : la structure du branchage et la croissance des tiges sont utiles pour la classification de Lepismium (mésotonique et indéterminée) versus Hatiora et Schlumbergera (acrotonique et déterminée). Par contre ces caractères sont inutilisables chez Rhipsalis. La forme de la tige permet également de différencier Schlumbergera de Hatiora s. str, et la couleur des fleurs permet la séparation de Lepismium et Rhipsalis versus Hatiora et Schlumbergera.

En ce qui concerne les Rhipsalis, il est très difficile de trouver des synapomorphies à l’intérieur du genre : ceci laisse penser que l’évolution des Rhipsalis a été importante et complexe.

Suite à leur étude, les auteurs proposent un algorithme pour l’identification des différents taxons :

En 2010, une étude phylogénétique a montré qu’un groupe d’espèces du genre Pfeiffera inclut en son sein une espèce habituellement enregistrée sous le genre Lepismium : il s’agit de Lepismium incachacanum. C’est une plante bolivienne avec des tiges plates et larges, ramifiées, retombantes ou érigées. Elle se caractérise par des touffes de poils jaunes ou bronze hérissés qui jaillissent des aréoles très crénelées. Les petites fleurs sont rouges à violet-pourpre.

Hélas cette espèce de Lepismium n’avait pas été utilisée dans l’étude sur les Rhipsalideae publiée en 2011. Il s’avère donc que cette espèce doit être sortie de la tribu des Rhipsalideae, et les auteurs proposent de renommer Lepismium incachacanum en Lymanbensonia incachacana du fait que le groupe auquel elle appartient contient l’espèce type de l’ancien genre Lymanbensonia. Ce groupe est placé au sein d’une nouvelle tribu nommée Lymanbensonieae. Les caractéristiques de la plante sont cohérentes avec l’ancien genre Lymanbensonia, surtout du fait des fleurs très colorées à périanthe à peine élargi.

Les ancêtres des cactées épiphytes

La présence d’espèces de Rhipsalis en Afrique tropicale, Madagascar et Sri Lanka avait conduit certains auteurs à penser que cette distribution était le signe d’une vieille vicariance entre Amérique du Sud et Afrique (par exemple Backeberg en 1942), ou même l’indication d’une origine des cactées hors de l’Amérique (Croizat, 1952). Cela impliquerait une origine des cactées antérieure à la période du crétacé tardif, avant la séparation de l’Amérique et de l’Afrique, et que toutes les cactées africaines aient ensuite disparues, à l’exception des Rhipsalis. D’autre part, la similitude des Rhipsalis de l’ancien et du nouveau monde impliquerait que ces plantes constituent des cactées ancestrales, ou bien une évolution fortement convergente des taxons de Rhipsalis des 2 continents.

Des études suggèrent cependant que l’origine des cactées est plus récente que le crétacé tardif et se place au tertiaire moyen, et se situe dans le nord de l’Amérique du Sud, après le partage du Gondwana. De plus, la large distribution de Rhipsalis baccifera serait due à une ou plusieurs dispersions récentes des graines par les oiseaux du nouveau vers l’ancien monde (Gibson et Nobel, 1986 ; Barthlott et Hunt, 1993).

Les études moléculaires, notamment celle de Nyffeler en 2002, ont montré que le caractère épiphyte des cactées est hautement dérivé : même si elles sont réunies en groupes taxonomiques, les cactées épiphytes sont mélangées au sein des cladogrammes avec des espèces de milieux plus ou moins arides qui n’ont aucun caractère épiphyte.

La tribu des Echinocereeae comporte essentiellement des genres terrestres mais aussi un genre épiphyte, Pfeiffera, apparenté aux Corryocactus. Nyffeler a montré que cette tribu est fortement liée, voire intriquée, à la tribu des Hylocereeae, qui contient un assemblage de plantes grimpantes et épiphytes sous forme d’un continuum dans lequel on passe graduellement d’espèces complètement terrestres à des espèces totalement épiphytes (Epiphyllum,  Disocactus et Pseudorhipsalis).

Tout montre que le caractère épiphyte des cactées est un attribut d’apparition récente, et qui a évolué indépendamment chez plusieurs lignées distinctes de plantes succulentes, possiblement de cactées colonnaires côtelés ou des plantes grimpantes, et poussant à l’origine dans des milieux semi-arides et relativement boisés. Ces plantes auraient subies des modifications structurales au cours du temps : développement de racines adventices, développement de tiges en forme de feuilles, réduction de la taille des côtes et du diamètre des tiges, pertes des structures et tissus internes permettant un port érigé, et réduction ou perte de la spination.

Si 2 lignées épiphytes ont été vite identifiées chez les Rhipsalideae et des Hylocereeae, le genre Pfeiffera a ensuite semblé être issu d’une 3^ème lignée à la suite des travaux de Nyffeler de 2002. Cependant ce genre doit être divisé en 2 groupes distincts (Pfeiffera et Lymanbensonia) suite aux travaux de Korotkova publiés en 2010, et on considère aujourd’hui qu’il existe donc au moins 4 lignées indépendantes de cactées épiphytes :

• - Rhipsalideae
• - Lignée au sein des Hylocereeae
• - Pfeiffera
• - Lymanbensonia

La distribution des différents genres épiphytes en Amérique du sud est variée, avec des habitats isolés ou qui se chevauchent. Les Rhipsalideae ont leur centre de distribution dans le sud-ouest du Brésil, tout en s’étendant vers le Paraguay, le nord de l’Argentine et l’est des Andes boliviennes, alors que ni Pfeiffera sensu stricto ni Lymanbensonia n’existent au Brésil. Il est possible de penser que les Rhipsalideae ont vu le jour au Brésil et ont gagné les Andes par la suite, alors que Pfeiffera sensu stricto, qui est distribué de l’est des Andes boliviennes au nord de l’Argentine, et Lymanbensonia, qui est distribué du sud de l’Equateur au sud Pérou et l’est des Andes boliviennes, ont évolué dans les Andes boliviennes et au Pérou. Enfin la lignée épiphyte des Hylocereeae serait d’origine mésoaméricaine.

Même si elles vivent dans des milieux beaucoup plus humides que les plantes succulentes terrestres, les cactées épiphytes ont gardé une partie du caractère succulent de leurs ancêtres, ce qui leur permet de résister à une relative sécheresse en dehors des périodes de pluie, et qui a sans doute facilité leur évolution sur des positions en hauteur, parfois sèches, avec peu ou pas de substrat : la succulence est sans doute l’explication de la multiplicité d’apparitions de lignées de plantes épiphytes au sein des cactées.

Les similarités morphologiques retrouvées entre beaucoup de cactées épiphytes ont totalement brouillé la classification. Elles résultent de très fortes convergences évolutives, qui ont amené des plantes de lignées très distinctes à présenter des apparences très similaires, à tous les niveaux, et qui montrent qu’une classification basée sur quelques caractères morphologiques n’est pas possible. Cette convergence évolutive est extrême pour les Lymanbensonia et Pfeiffera sensu stricto, où des plantes de 2 lignées très distinctes ont été pendant longtemps assimilées à un même genre, alors que l’espèce Lymanbensonia incachacana est incluse dans les Lepismium (Lepismium incachacanum),  tel que l’a montrée l’étude de Korotkova et al.

Chez les cactées épiphytes l’évolution produit un aplatissement ou un amincissement des tiges du fait d’une perte des côtes, et cette perte des côtes qui empêche le support mécanique des tiges provoque leur affaissement et une position pendante. Un glissement vers la pollinisation par des insectes ou des oiseaux, ainsi que la production de fruits dispersés par les oiseaux, sont aussi considérés comme des convergences évolutives chez toutes les cactées épiphytes. Une convergence évolutive semble toujours associée à l’épiphytisme, y compris en dehors de la famille des cactées.

Dans le cladogramme mêlant Echinocereeae et Hylocereeae il reste possible que des lignées de plantes épiphytes aient subit une réversion pour redevenir des espèces succulentes terrestres (par exemple la question peut être posée dans les genres Pfeiffera, Selenicereus ou Weberocereus). Même si cela reste moins probable, les réversions évolutives sont des phénomènes couramment observés en biologie. Les Corryocactus, incluant Erdisia et Eulychnia, sont relativement proches de Pfeiffera, et les séparations entre ces genres ont encore besoin d’être évaluées.

La tribu des Rhipsalideae (photo ci-dessus à gauche : Lepismium houlletianum) constitue un cas à part car, à la différence des autres tribus, elle est composée uniquement de plantes épiphytes et elle forme un cladogramme très isolé des autres tribus : tout laisse penser que l’ancêtre de la tribu des Rhipsalideae était une cactée épiphyte.

A la recherche de l’ancêtre des Rhipsalideae

En se basant sur les arbres phylogénétiques obtenus avec les espèces de la tribu des Rhipsalideae, les auteurs de l’article de 2011 ont essayé d’en déduire l’apparence de l’ancêtre des Rhipsalideae à partir de 6 caractères morphologiques appliqués sur les cladogrammes. Ces caractères sont :

-     La symétrie florale : actinomorphe / zygomorphe

-     Le tube floral : apparent / non apparent / équivoque

-     La structure des branches : mésotonique / acrotonique / incertaine

-     La croissance de la tige : indéterminée / déterminée / incertaine / équivoque

-     La forme de la tige : ailée (plate) ou côtelée (angulaire) / cylindrique / équivoque

-     La couleur des fleurs : intense et voyante / translucide

● Tous les résultats indiquent que les fleurs actinomorphes sont un caractère ancestral dans la tribu. La zygomorphie est d’apparition plus récente et serait apparue au moins 2 fois indépendamment dans 2 lignées de Schlumbergera d’après l’analyse de parcimonie. Par contre l’analyse bayésienne suggère une seule apparition de la zygomorphie chez l’ancêtre commun de S. opuntioides, S. russeliana, S. orssichiana, S. truncata et H. epiphylloides, suivie par 2 réversions vers des fleurs actinomorphes chez S. russeliana et H. epiphylloides.

● D’après toutes les analyses statistiques le tube floral non apparent et n’excédant pas le péricarpe représente le caractère ancestral de la tribu. Un allongement du tube floral au dessus du péricarpe est ensuite apparu chez les Lepismium. Le reste est moins sûr : un allongement du tube floral également chez Schlumbergera suivi par un raccourcissement chez  certains Hatiora, ou bien 2 allongements indépendants du tube floral chez 2 lignées de Schlumbergera.

● Le branchage acrotonique constitue la condition de l’ancêtre de la tribu. Puis un branchage mésotonique est apparu chez les Lepismium et 3 autres apparitions de branchages mésotoniques chez 3 espèces de Rhipsalis.

● Alors que l’analyse de parcimonie n’est pas concluante, l’analyse bayésienne indique que la croissance déterminée de la tige est le caractère ancestral de la tribu. Des transitions vers une croissance indéterminée ont ensuite eu lieu chez Lepismium et Rhipsalis. Chez ce dernier genre une succession de réversions vers des croissances déterminées et indéterminées auraient eu lieu suivant les espèces.

● En ce qui concerne la forme ancestrale de la tige, l’analyse de parcimonie indique que la forme cylindrique était celle de l’ancêtre de la tribu, suivie par au moins 5 réversions vers des formes côtelées ou ailées. Par contre l’analyse bayésienne indique que la forme côtelée ou ailée des tiges était celle de l’ancêtre de la tribu, suivie par 3 réversions vers des formes cylindriques chez Hatiora, Lepismium lumbricoides et Rhipsalis, avec pour ce dernier genre 3 nouvelles réversions successives vers des formes côtelées ou ailées. On ne peut donc pas en tirer de conclusion.

● Enfin, les analyses bayésienne et de parcimonie sont contradictoires en ce qui concerne la couleur des fleurs de l’ancêtre des Rhipsalideae : la première indique une forte probabilité pour que les fleurs aient été voyantes et colorées, alors que la seconde indique que des fleurs translucides et ternes étaient présentes chez la forme ancestrale.

Cette analyse montre la difficulté à établir le portrait robot de l’ancêtre des Rhipsalideae (photo ci-dessus : Hatiora salicornioides) . On peut quand même dire qu’il s’agissait d’une plante épiphyte au branchage acrotonique et déterminé, aux fleurs actinomorphes et au tube floral court ou inexistant. Si certains caractères sont restés stables dans certaines lignées au cours de l’évolution des Rhipsalideae, d’autres caractères semblent avoir subit plusieurs réversions au court du temps.

L'évolution des Rhipsalis

Les auteurs ont ensuite affiné leur analyse dans un second article paru en 2011, centré uniquement sur les Rhipsalis. Ils ont étudié la biogéographie des taxons et essayé de connaitre l’apparence de l’ancêtre des Rhipsalis à partir de 4 caractères morphologiques appliqués sur les cladogrammes. Ces caractères sont :

- Les habitudes de vie : rupicole / épiphyte / rupicole et épiphyte
- La forme de la tige : angulaire avec des ailes étroites / angulaire avec des ailes larges / cylindrique
- La position de la fleur sur la tige : latérale et perpendiculaire / terminale et dans le prolongement
- La position du péricarpe sur la tige : émergé / immergé
 

Les conclusions suivantes sur les caractères des Rhipsalis ancestraux peuvent être tirées de ces analyses :

● La condition épiphyte est ancestrale chez les Rhipsalis, avec au moins 5 passages successifs vers des conditions rupicoles et épiphytes.
● La tige cylindrique est plus probablement la condition ancestrale des Rhipsalis. Les tiges angulaires avec de petites ailes semblent avoir évolué plusieurs fois, alors que les ailes larges ont évolué une seule fois chez les Phyllarthrorhipsalis. La morphologie des tiges serait fortement liée au type d’habitat, mais une corrélation stricte entre tige et habitat est difficile à établir.
● La position latérale sur la tige était le caractère de la fleur-type ancestrale des Rhipsalis, comme le montrent à la fois l’analyse bayésienne et de parcimonie, et il y a eu une seule évolution vers une fleur terminale chez Erythrorhipsalis. Cette position de la fleur pourrait être un fort caractère sélectif, étant donné que beaucoup de polinisateurs n’ont pas accès aux ressources florales avec des fleurs dans cette position.
● En ce qui concerne l’émergence ou non du péricarpe sur la tige de la plante ancestrale, l’analyse bayésienne indique une plus grande probabilité que le péricarpe émerge à l’extérieur de la tige, alors que l’analyse de parcimonie n’est pas concluante. Le péricarpe en position immergée se trouve exclusivement chez le clade au péricarpe creux. Ce péricarpe immergé pourrait être une adaptation pour la protection du fruit durant son développement, une protection contre la dessiccation du bourgeon floral, ou une adaptation à un pollinisateur.

Les abeilles sont les principales pollinisatrices des fleurs des épiphytes des forêts pluvieuses et, sur la base de la morphologie florale, il avait été postulé que c’est aussi le cas des Rhipsalis. Cependant les résultats de l’étude montrent qu’il existe 3 morphologies florales distinctes, chacune correspondant à une lignée distincte, et qui indiquent que l’évolution florale a joué un rôle dans la diversification des Rhipsalis. Il y a probablement plusieurs types d’insectes pollinisateurs chez les Rhipsalis et plusieurs stratégies reproductrices (photo à gauche : fleurs de Rhipsalis heteroclada).

L’origine des Rhipsalis se situe dans la forêt de la côte atlantique brésilienne, les divers taxons auraient ensuite gagnés leurs positions actuelles, dont quelques unes très éloignées en direction de la côte ouest ou de l’Amérique centrale. Le mode de dispersion n’est pas établi mais, si il s’est fait sous forme d’une migration continue au sol (et non par transport de graines par des oiseaux), il suppose que des plantes étaient adaptées à des zones de forêt sèches lors de cette migration, ce qui est le cas de quelques taxons actuels du genre. En tout cas la diversification des Rhipsalis semble relativement récente.

Les résultats ci-dessus montrent encore une fois, s’il en était besoin, qu’un caractère isolé peut difficilement être utilisé pour établir une classification chez les cactées. Il conduira presque invariablement à regrouper des taxons qui n’ont pas de liens de parentés proches, ou au contraire à séparer des taxons parents. Les nombreuses réversions de caractères que l’on observe au cours de l’évolution des cactées épiphytes pointent la nécessité de sortir d’une classification basée sur des critères purement morphologiques, et de rechercher des critères qui n’ont pas de lien direct avec les conditions de vie des plantes.

Principales références :

Phylogenetic relationships in the cactus family (Cactaceae) based on evidence from trnK/matK and trnL-trnF sequences. Reto Nyffeler - American Journal of Botany. (2002) 89 : 312-326.

A farewell to dated ideas and concepts: molecular phylogenetics and a revised suprageneric classification of the family Cactaceae. Nyffeler, R; Eggli, U. - Schumannia (2010), 6:109-149.

A phylogenetic analysis of Pfeiffera and the reinstatement of Lymanbensonia as an independently evolved lineage of epiphytic Cactaceae within a new tribe Lymanbensonieae. Korotkova, N., Zabel, L., Quandt, D., Barthlott, W. - Willdenowia (2010) 40: 151–172.

Molecular phylogeny of tribe Rhipsalideae (Cactaceae) and taxonomic implications for Schlumbergera and Hatiora. Alice Calvente, Daniela C. Zappi, Félix Forest, Lúcia G. Lohmann - Molecular Phylogenetics and Evolution 58 (2011) 456–468.

Molecular phylogeny, evolution, and biogeography of South American epiphytic cacti. Alice Calvente, Daniela C. Zappi, Félix Forest, Lúcia G. Lohmann – Int. J. Plant Sci., 172 (7), 902-914, 2011.

Sources iconographiques : Wikimedia et l’auteur de l’article.

Suite de l'article précédent : L’ETRANGE BIOLOGIE DE BLOSSFELDIA LILIPUTANA

La taxonomie du genre Blossfeldia : une enquête pleine de rebondissements

Comme nous allons le voir, la taxonomie de Blossfeldia (photo ci-contre) a été le sujet de nombreuses discussions. La plante constitue un cas d’école, à la fois pour illustrer les problèmes de taxonomie des cactées, mais aussi comme exemple des avancées considérables qu’ont permis les données génétiques en matière de classification.

La famille des cactées était divisée en 3 sous-familles : Pereskioideae, Opuntioideae et Cactoideae (une 4^ème sous-famille nommée Maihuenioideae a été proposée en 2002 par Wallace et Anderson pour les Maihuenia).

La sous-famille Cactoideae, qui contient plus de 80% des espèces de cactées, est la plus vaste des 4 sous-familles. Elle contient toutes les cactées globulaires, colonnaires et les épiphytes, et est actuellement divisée en 7 tribus (New cactus Lexicon, 2006).

Durant les 50 années qui ont suivi sa découverte, le genre Blossfeldia n’a pas été questionné taxonomiquement, malgré la présence de caractères morphologiques hautement dérivés. Assez étonnamment, en 1986 la plante avait même été inclue dans le genre Parodia (Hunt et Taylor), et on la retrouve nommée Parodia liliputana par Taylor en 1987. Puis, elle fut finalement placée dans un genre spécifique quelques années plus tard (Hunt, 1992).

Dans toutes les études le genre Blossfeldia a été considéré comme proche de Parodia et Frailea, et placé dans la tribu des Notocacteae au sein de la sous-famille des Cactoideae (Barthlott et Hunt, 1993). Ce rapprochement avec les Parodia provient de la similarité des graines, en particulier avec Parodia microsperma, et le rapprochement avec Frailea provient principalement de similarités morphologiques entre les deux genres.

Schéma : cladogramme des sous-familles de cactées, de la tribu des Notocacteae, et position des Blossfeldia.

L’énigme de Nyffeler

Subitement, au début des années 2000, tout a changé et la taxonomie du genre Blossfeldia a volé en éclats. Reto Nyffeler a publié en 2002 une analyse phylogénétique d’un large échantillon de plantes issues des 4 sous-familles de cactées, destinée à définir les clades monophylétiques, à vérifier la validité des sous-familles et, au besoin, à les redéfinir.

Au delà d’une révision de la classification des cactées, le résultat le plus surprenant de l’étude concerne le placement des Blossfeldia. D’abord, l’analyse phylogénétique réfute complètement le rapprochement qui avait été fait entre Blossfeldia, Parodia et Frailea, les genres sont très éloignés génétiquement les uns des autres. D’ailleurs, la tribu Notocacteae est totalement polyphylétique, regroupant des plantes disparates.

Mais surtout, alors que toutes les classifications précédentes situaient le genre Blossfeldia au sein des Cactoideae, les cladogrammes que Nyffeler construit expulsent les Blossfeldia de la sous-famille Cactoideae. Le genre Blossfeldia constitue un groupe parallèle aux Cactoideae dont il serait l’unique représentant.

Nyffeler pense alors à une erreur : l’échantillon d’ADN de Blossfeldia qu’il a utilisé a peut-être été contaminé avec l’ADN d’une autre plante. Il répète donc l’expérience avec des échantillons issus d’autres exemplaires de Blossfeldia : les cladogrammes obtenus restent les mêmes, aucune Blossfeldia n’est dans le groupe Cactoideae.

Etonné par ce résultat, Nyffeler multiplie les analyses mathématiques et explore tous les arbres phylogénétiques possibles, mais sans obtenir de résultat plus satisfaisant que celui qui exclut les Blossfeldia des Cactoideae. Il admet dans son article que ce résultat est inattendu - principalement si on se base sur les données morphologiques des plantes - et que d’autres études sont nécessaires.

Schéma : cladogramme simplifié des sous-familles de cactées, et position des Blossfeldia sur l’arbre phylogénétique d’après l’analyse de Nyffeler.

Calymmanthium contre Blossfeldia

Gorelick, qui avait initialement spéculé sur les résultats de Nyffeler, change d’avis et publie en 2004 un article dans lequel il conteste l’expulsion de Blossfeldia de la sous-famille Cactoideae. Il suspecte Nyffeler d’avoir utilisé dans ses travaux un plant de Blossfeldia greffé, et d’avoir conduit les analyses génétiques sur les cellules… du porte-greffe !

Le placement de Blossfeldia dans la seule lignée sœur des Cactoideae est contraire à d’autres classifications qui décrivaient Calymmanthium substerile comme étant potentiellement le seul membre d’une lignée de cactées qui représente la forme ancestrale de la sous-famille ; ceci du fait que la position phylogénétique de Calymmanthium serait à la base de l’arbre phylogénétique des Cactoideae. En 2001 Anderson place même Calymmanthium substerile, unique représentante d’un genre monospécifique, comme seul membre d’une tribu spécifique, celle des Calymmantheae.

Calymmanthium substerile (photo à gauche, source : wikipedia) est considéré comme une cactée colonnaire mais se présente comme une plante originale, de port arborescent et ressemblant vaguement à un Hylocereus. D’après Wallace et Gibson (2002), la plante présente un ensemble de caractères morphologiques et anatomiques qui sont inhabituels chez les cactées colonnaires sud-américains, et dont certains pourraient représenter une plésiomorphie (comme par exemple la fleur solitaire qui apparaît par éclatement de l’extrémité d’un rameau secondaire). De plus des séquences génétiques chloroplastiques ne montrent pas de relations évolutives proches de Calymmanthium avec les autres cactées colonnaires sud-américaines.

En conséquence, quand Nyffeler montre que la première séparation entre taxons chez les Cactoideae est entre Blossfeldia et tous les autres cactus et, d’autre part, que Calymmanthium est génétiquement proche des Copiapoa d’après les résultats de ses analyses, il est immédiatement  dénigré.

Blossfeldia liliputana et Calymmanthium substerile, toutes deux seules représentantes de leurs genres, se disputent donc la place du descendant unique du taxon ancestral qui a divergé précocement du groupe des Cactoideae.

La perte de l’intron de rpoC1 prouve la monophylie des Cactoideae

Avant de continuer, et voir comment l’énigme de Nyffeler a été résolue, il faut expliquer comment la monophylie des Cactoideae a été établie définitivement.

La sous-famille Cactoideae, avec environ 1250 espèces, a été traditionnellement définie par la morphologie florale et végétative de ses plantes, soit avec un argumentaire assez douteux quand on connaît, d’une part, les aléas de la classification des cactées et, d’autre part, l’énorme variété des plantes incluses dans cette sous-famille. Il n’existait de ce fait aucun argumentaire solide et aucun caractère synapomorphique strict qui supportait la monophylie du groupe des Cactoideae.

En 1996, Wallace et Cota ont publié une analyse qui explore la phylogénie des sous-familles de cactées sur la base de la présence ou non de l’intron rpoC1.

Comme pour toutes les dicotylédones chez lesquelles il a été recherché, les résultats montrent que les sous-familles Pereskioideae, Opuntioideae et Maihuenioideae possèdent un gène rpoC1 de longueur normale. Par contre, tous les gènes rpoC1 des 21 taxons de la sous-famille Cactoideae sont plus courts d’environ 740 paires de bases : l’intron est partout manquant. Wallace et Cota ont montré que les plantes du groupe Cactoideae sont les seules dicotylédones connues qui ont perdu cet intron.

Schéma du gène rpoC1 : Chez toutes les cactées des sous-familles Pereskioideae, Opuntioideae et Maihuenioideae le gène rpoC1 contient un intron central constitué d’environ 740 paires de base (en haut). Les espèces de la sous famille Cactoideae, qui ne possèdent pas cet intron, ont donc un gène rpoC1 plus court d’environ 740 paires de bases (en bas).

La perte d’un intron constitue un événement évolutionnaire relativement rare. La détection d’un tel réarrangement génétique dans les génomes d’organismes proches permet d’affirmer avec certitude la parenté phylogénétique de ces organismes entre eux. C'est-à-dire que ce caractère constitue une synapomorphie. La monophylie de la sous-famille Cactoideae peut ainsi être confirmée : toutes les plantes de ce groupe doivent descendre d’un ancêtre commun qui a perdu cet intron. De plus, cette caractéristique moléculaire place le groupe Cactoideae dans la position la plus dérivée (ou apomorphique) par rapport à l’ensemble des cactées.

Dans le large échantillon d’espèces utilisées pour rechercher la présence ou non de l’intron rpoC1, le genre Calymmanthium a été utilisé : la plante ne possède pas cet intron. Par contre, et hélas, Wallace et Cota n’ont pas utilisé d’échantillon de Blossfeldia dans leur analyse.

Comment Butterworth résout l’énigme de Nyffeler

Charles Butterworth, du Desert Botanical Garden de Phénix, en Arizona, se saisi du problème du placement de Blossfeldia et a l’idée géniale d’utiliser l’intron rpoC1 pour investiguer la position taxonomique de la plante. Le résultat de son étude est publié en 2006 sous le titre « Resolving “Nyffeler’s puzzle” – The intriguing taxonomic position of Blossfeldia » (Résolution de l’énigme de Nyffeler – l’intrigante position taxonomique de Blossfeldia)⁴.

En effet, puisque tous les Cactoideae ont perdu l’intron rpoC1 et que ce trait est une synapomorphie du groupe, la recherche de cet intron chez Blossfeldia peut être riche d’enseignement.

Deux résultats sont possibles, chacun avec des implications très différentes :

-     Soit l’intron rpoC1 est présent chez Blossfeldia : alors le résultat de Nyffeler est totalement validé.

-     Soit l’intron rpoC1 est absent chez Blossfeldia : dans ce cas on peut difficilement tirer une conclusion. Soit le genre Blossfeldia est bien dans la sous-famille des Cactoideae, soit il est dans une sous-famille originale qui a également perdu l'intron rpoC1.

Butterworth conduit son expérience de séquençage du gène rpoC1, en prenant bien soin d’utiliser une plante non greffée pour éviter une contamination, et le résultat tombe : l’intron rpoC1 est présent chez Blossfeldia !

Blossfeldia ne présente pas la synapomorphie qui unie les Cactoideae : la plante est donc issue d’une lignée ancestrale qui a divergé avant que l’ancêtre des Cactoideae ne perde son intron rpoC1. Ce résultat résout l’énigme de Nyffeler et arbitre les oppositions entre chercheurs : d’après son génome chloroplastique le genre Blossfedia n’est pas une Cactoideae, mais il se place dans une sous-famille de cactées originale dont il est l’unique représentant. Par contre, le fait que Calymmanthium ait perdu l’intron rpoC1 le situe d’emblée dans le groupe Cactoideae, et la plante ne peut pas disputer à Blossfeldia la place de descendant d’une lignée plus précoce qui se serait détachée avant la formation de la sous-famille Cactoideae.

Sans attendre la confirmation de Butterworth, en 2004 Crozier avait déjà reclassifié Blossfeldia liliputana dans une sous-famille et une tribu spécifiques qu’il appela Blossfeldieae.

Les analyses d’Edwards et beaucoup d’hypothèses

En 2004, Griffith a postulé que les petites cactées géophytes sud-américaines, telles que Blossfeldia, pourraient fortement ressembler aux ancêtres des cactées. Cette hypothèse pourrait être plausible à la lumière des données génétiques qui montrent que le groupe le plus proche des cactées est constitué des membres de tailles réduites de la famille des Portulacées, dont beaucoup sont géophytes.

Gorelick avait noté en 2002 que Blossfeldia est une espèce hexaploïde (avec 6 copies de ses chromosomes). L’hexapolyploïdie d’un organisme est la marque quasi assurée de son origine hybride.

Comme le matériel utilisé pour les recherches phylogénétique est toujours le chloroplaste - organite de transmission maternelle - Gorelick admet que l’ancêtre maternel des Blossfeldia n’est pas un Cactoideae (les plantes du groupe ont perdu l’intron rpcC1, synapomorphie de transmission maternelle) mais que son ancêtre paternel pourrait tout à fait l’être. Des cas d’hybridations inter-génériques sont connus chez les cactées. C’est possible, mais rien ne permet de valider cette hypothèse (de plus il a été mis en évidence des cas de transmission paternelle de chloroplastes chez quelques espèces de cactées : par exemple chez Rhipsalidopsis gaertneri et Zygocactus truncatus). Gorelick note la ressemblance du tube floral et des fruits de Blossfeldia avec ceux de plantes de la sous-tribu Rebutiinae, dans la tribu Trichocereeae, et évoque une possible origine paternelle dans cette sous-tribu.

Pour trancher parmi les hypothèses, des analyses de tous les compartiments génétiques de la cellule sont nécessaires : des analyses des génomes des chloroplastes et des mitochondries, de transmission maternelle, et des noyaux, de transmission biparentale.

En 2005, Edwards et d’autres explorent ces 3 compartiments génétiques chez une multitude de taxons de cactées. A partir de l’analyse du gène du phytochrome C (un gène nucléaire, de transmission biparentale), ils confirment la phylogénie de Nyffeler et montrent que Blossfeldia se place dans un groupe détaché de la sous-famille Cactoideae. Du coup, l’hypothèse de Gorelick selon laquelle l’origine paternelle de la lignée Blossfeldia pourrait se trouver au sein des Cactoideae devient difficilement envisageable.

D’autre part, et comme avec cela avait été pressenti avec des analyses précédentes, le genre Mahuenia est placé dans un groupe isolé et proche des Cactoideae, bien que plus éloigné de la sous-famille que ne l’est Blossfeldia. Comme le souligne Butterworth, il peut alors être supposé qu’un Mahuenia ancestral a été l’un des parents à l’origine de la lignée des Blossfeldia ; mais sans doute pas la plante mère de la lignée car la phylogénie de Mahuenia reste irrésolue et éloignée de Blossfeldia si on se base sur les génomes chloroplastiques et mitochondriaux, de transmission maternelle.

Mahuenia est une cactée très particulière. Seul genre dans la sous-famille des Maihuenioideae, la plante se présente comme une sorte de petit arbuste feuillu très ramifié, distribué dans des zones froides et humides au sud de l’Amérique du Sud. Bref, au niveau morphologique il n’y a aucune ressemblance avec Blossfeldia. Pourtant, au niveau anatomique, il est intéressant de noter que Mahuenia présente quelques similitudes avec Blossfeldia : les deux plantes ne possèdent pas d’hypoderme, et ce sont les deux seules cactées chez lesquelles les stomates sont strictement restreints aux aréoles.

Schéma : résumé des cladogrammes construits avec les gènes du phytochrome C (gène nucléaire de transmission biparentale), à gauche, et de gènes mitochondriaux et chloroplastiques (gène d’organites cytoplasmiques de transmission maternelle), à droite, d’après Edwards et al (2005). Les taxons qui ne sont pas utiles à la discussion n’ont pas été représentés. A noter que la sous-famille Peskioideae est fortement polyphylétique.

Blossfeldia liliputana

Cactoideae utilisés : Calymmanthium, Cereus et Echinocactus.

Mahuenia utilisés : Mahuenia poeppigii et Mahuenia patagonica.

Quiabentia utilisés : Quiabentia zehnetneri et Quiabentia verticillata.

Pereskiopsis utilisés : Pereskiopsis porteri et Pereskiopsis A.

Opuntioideae utilisés : Opuntia dilleni, Brasiliopuntia, Austrocylindropuntia et Tephrocactus.

Pereskia 1 : Pereskia andéens (P. aculeata, P. horrida, P. diaz romeroana et P. weberiana).

Pereskia 2 : Pereskia du sud de l’Amérique du Sud (P. sacharosa, P. nemorosa, P. grandifolia, P. bahiensis et P. stenantha).

Pereskia 3 : Pereskia du nord et caribéens (P. lychnidiflora, P. quisqueyana, P. marcanoi, P. portulacifolia, P. zinniiflora, P. bleo, P. guamacho et P. aureiflora).

Il est cependant à noter que :

-     le seul comptage chromosomique de Blossfeldia date de 1981 (Ross) et a été effectué à partir d’une plante commerciale. La possibilité existe que toutes les Blossfeldia ne soient pas hexaploïdes  ou même polyploïdes. Cette mesure du caryotype de Blossfeldia mériterait d’être répétée.

-     Il reste possible que les parents d’une Blossfeldia hexaploïde soient des Blossfeldia tétraploïdes et diploïdes dont les gamètes n’ont pas subit de réduction chromosomique (hypothèse assez peu parcimonieuse pour les 2 parents à la fois). Ou bien que la Blossfeldia hexaploïde soit un autopolypoïde issu d’une plante aneuploïde, générée par ces parents tétraploïdes et diploïdes, et ayant levé sa stérilité par doublement chromosomique. Bref, beaucoup d’hypothèses… d’autant qu’il a été montré en 1998 que l’aneupolyploïdie est rare ou absente chez les cactées.

Dans une étude publiée en 2007, Mottram fait remarquer l’énorme ressemblance des fleurs de Blossfeldia (photo ci-dessus) avec celles des Rhipsalis et évoque une possible parenté avec ce genre, tout en spéculant simultanément, comme Butterworth, sur le fait que Blossfeldia puisse être un membre dérivé de la sous-famille Maihuenioideae.

Alors ou en sommes nous ? Aujourd’hui Blossfeldia liliputana reste un puzzle taxonomique, à la fois par sa biologie hors du commun, et du fait de la variété de ses caractères morphologiques qui brouillent les pistes sur les liens de parentés de la plante avec ses comparses de la famille des cactées. Seules les données moléculaires se rejoignent pour dire que le genre Blossfeldia est unique et ne peut être placé dans aucun groupe défini de cactées.

Références :

Bartlott W. and Porembski St. - Ecology and Morphology of Blossfeldia liliputana (Cactaceae): a poikiloihydric and almost Astomat Succulent. Bot. Acta. (1996) 109 : 161–166.

Butterworth C. – Resolving “Nyffeler’s puzzle” – The intriguing taxonomic position of Blossfeldia. Haseltonia (2006) 12 : 3-10.

Edwards E.J.; Nyffeler R. and Donoghue M.J. – Basal cactus phylogeny  : implications of Pereskia (Cactaceae) paraphyly for the transition to the cactus life form. American Journal of Botany (2005) 92: 1177-1188.

Gorelick R. - Resolving the phylogenetic placement of Blossfeldia liliputana (Cactaceae): reticulate evolution, chloroplast inheritance, and graft-chimera. Bradleya(2004) 22: 9-14.

Leuenberger B.E. – Pereskia, Maihuenia and Blossfeldia – Taxonomic history, updates, and notes. Haseltonia (2007) 14: 54-93.

Nyffeler R. - Phylogenetic relationships in the cactus family (Cactaceae) based on evidence from trnK/matK and trnL-trnF sequences. American Journal of Botany. (2002) 89 : 312-326.

Wallace R.S. and Cota J.H. – An intron loss in the chloroplast gene rpoC1 supports a monophyletic origin for the subfamily Cactoideae of the Cactaceae. Curr. Genet. (1996) 29 : 275-281.

Une version synthétique de cet article a été publiée dans le N°88 (octobre 2010) de la revue Cactus Aventures International.